O jogo mostra duas crianças entrando num mundo de sonho, onde elas são ajudadas pelo personagem principal, Nights. Nights foi desenvolvido pela Sonic Team, com Yuji Naka como produtor e líder de programação, e Naoto Oshima como diretor e designer de personagem.

Toda noite, todos sonhos humanos são passados em Nightopia e Nightmare, as duas partes do mundo dos sonhos. Em Nightopia, distintos aspectos de personalidade de sonhadores são representados por esferas coloridas e luminosas conhecidas como "Ideya". Entretanto, o maldoso regente de Nightmare, Wizeman the Wicked, está roubando a energia dos sonhos dos visitantes enquanto dormem, em order de juntar poder para tomar controle de Nightopia e eventualmente do mundo real.

Para realizar isto, ele criou numerosos seres chamados "Nightmaren", incluindo dois acrobatas do tipo curinga, seres capazes de voar chamados Nights e Reala. Entretanto, Nights rebela contra os planos de Wizeman, e é punido sendo aprisionado dentro de um palácio Ideya, um container parecido a um belvedere de Ideya de sonhadores.

Um dia, Elliot Edwards e Claris Sinclair, duas crianças da cidade Twin Seeds, passam por fracassos. Elliot gosta de jogar basquete, mas é desafiado por garotos mais velhos e perde. Claris quer cantar em uma peça mas é superada pelo medo dos bastidores em frente dos juízes. Aquela noite, ambos sofreram pesadelos que reprisaram aqueles eventos.

Eles escapam para dentro de Nightopia e descobrem que possuem a mesma rara Ideya vermelha da Coragem, o único tipo que Wizeman não pode roubar. Eles libertam Nights, que explica a eles sobre os sonhos, Wizeman e seus planos, e os três começam uma jornada para parar Wizeman e restaurarem a paz à Nightopia.

Copie a capa do jogo: